A helytörténeti gyűjteménye a múzeum 1937-es múzeumalapítása óta, az egyik legintenzívebben gyarapodó gyűjteményi egység. Két jelentős részből áll: a helytörténeti tárgyi anyagokból és a történeti dokumentumokból, amelyek 1961-től a nyilvántartásban is külön leltári számon vannak nyilvántartva.

A gyűjtemény első darabjai Borsay Jenő – a múzeum első igazgatója – és a lelkes bajai polgárok magángyűjteményeiből, valamint a Városi Levéltárból érkeztek adományként. A városvezetés részéről kiadott gyűjtési felhívás valószínűleg sikeres volt, mivel ebben az időszakban nagyon sok műtárgy került be a múzeumba, amelyek a gyűjtemények alapjaivá váltak.

Kiemelkedő gyűjteményi egységek, műtárgyak, a helytörténeti gyűjteményben:

Türr István, valamint a szintén bajai származású Mészáros Lázár relikviái és a személyükkel kapcsolatos dokumentumok, fényképek.

A bajai 18-19. századi céhes iparemlékek: céhládák és kulcsok, cégérek, gyászlámpák (duplerek), zászlók, pecsétek, valamint céhszabályzatok és szabadalomlevelek, névjegyzékek, mester- és tanulólevelek.

Az 1803-ban alapított Céllövész Társulat lőtábla-gyűjteménye, amely gyűjteményi egységként a legnagyobb számú (közel 50 db) Magyarországon.

A sapkajelvény-gyűjtemény – egy magángyűjteményből került be a múzeum gyűjteményébe – igen szépszámú és jó állapotú, többségében I. világháborús jelvényeket tartalmaz.

A két világháború közötti időszak bajai kispolgári miliőjét idézi meg a Sauerborn család egykori szalongarnitúrája, amely az egyik családtag felajánlásaként, ajándékként került be a múzeumba.

A Türr István Múzeum gazdag plakátgyűjteményének reprezentatív darabjai az 1950-es, 1960-as évek plakátai. A dokumentumok a Rákosi- és a Kádár-korszak világának különleges lenyomatai, amelyek a korban a pártpropaganda hathatós eszközeiként váltak ismertté.

Napjainkban a helytörténeti gyűjteményben a kortárs gyűjtésekkel együtt több mint 6000 műtárgyat őrzünk.